Au sein d’une infection, les bactéries ne jouent pas toujours collectif. Chez Dickeya solani, une bactérie responsable de maladies de la pomme de terre, des mutants « tricheurs » apparaissent au cours de l’infection. Ils profitent des activités réalisées par les bactéries voisines tout en réduisant leur propre contribution. À l’origine de ce comportement : de simples mutations dans une petite molécule d’ARN régulatrice appelée ArcZ.
Cette découverte est révélée dans la revue PNAS par une équipe de scientifiques issus notamment des laboratoires Microbiologie, Adaptation et Pathogénie (MAP ‒ Lyon 1 Université / CNRS / INSA Lyon), Molecular Microbiology and Structural Biochemistry (MMSB ‒ Lyon 1 Université / CNRS) et du Centre International de Recherche en Infectiologie (CIRI ‒ Lyon 1 Université / INSERM / CNRS / ENS de Lyon). Elle met au jour une nouvelle voie permettant l’émergence rapide de comportements sociaux au sein des populations bactériennes.
Coopérer pour infecter une plante
Une infection bactérienne n’est pas seulement le résultat de millions de cellules agissant indépendamment les unes des autres. Certaines activités produites par une bactérie peuvent bénéficier à l’ensemble de la population. Les bactéries sécrètent par exemple des enzymes qui dégradent les tissus végétaux et libèrent des nutriments accessibles à leurs voisines.
Cette coopération a cependant un coût. Une bactérie qui produit moins de ces ressources collectives peut économiser de l’énergie tout en continuant à profiter de ce que produisent les autres. De tels individus sont qualifiés de « tricheurs » en microbiologie évolutive.
Une équipe de scientifiques impliquant notamment le MAP, le MMSB et le CIRI s’est intéressée à ce phénomène chez Dickeya solani, une bactérie responsable notamment de la pourriture molle et de la maladie de la jambe noire de la pomme de terre. Sa capacité à coloniser le tubercule repose sur de nombreuses fonctions collectives et sur une importante reprogrammation du métabolisme bactérien au cours de l’infection.
Des tricheurs qui apparaissent directement dans la pomme de terre
Pour comprendre comment Dickeya solani s’adapte au cours d’une infection, les scientifiques ont infecté des tubercules de pomme de terre avec une population bactérienne de Dickeya solani, puis ont laissé ces bactéries se multiplier dans la plante pendant plusieurs générations.
À plusieurs reprises, ils ont vu apparaître des bactéries portant des mutations dans le même gène, appelé arcZ. Ce gène a une particularité : il ne code pas une protéine, mais un petit ARN régulateur, une courte molécule qui permet à la bactérie de contrôler simultanément de nombreuses fonctions. À l’inverse, aucune diversification comparable n’a été détectée lorsque les bactéries étaient cultivées pendant plusieurs générations en laboratoire, sans le contact avec la plante. Le fait que différentes mutations touchant le même gène apparaissent indépendamment au cours des infections indique qu’elles sont sélectionnées dans l’environnement du tubercule.
Profiter du travail des voisines
Les scientifiques ont ensuite identifié ce que les bactéries tricheuses exploitent. Une partie essentielle de l’explication réside dans la façon dont D. solani contrôle l’acidité de son environnement pendant l’infection.
Les bactéries possédant un ArcZ fonctionnel orientent une partie de leur métabolisme vers la production d’acétoïne. Cette voie métabolique, faisant intervenir les protéines BudA et BudB, limite l’acidification du tissu végétal. Elle permet ainsi de maintenir des conditions favorables à l’activité des enzymes qui dégradent la paroi des cellules végétales et favorisent la progression de la maladie.
Les variants d’arcZ, eux, produisent beaucoup moins d’acétoïne. Ils contribuent donc moins au maintien de cet environnement favorable, mais peuvent continuer à en bénéficier lorsque suffisamment de bactéries normales sont présentes autour d’eux. En quelque sorte, les bactéries coopératrices « paient » le coût nécessaire pour aménager leur environnement, tandis que les tricheuses en récoltent les bénéfices. Cet avantage est d’ailleurs maximal lorsque les tricheurs sont rares. Plus leur proportion augmente, moins ils disposent de bactéries coopératrices capables de maintenir les conditions dont ils profitent. Lorsque les tricheurs deviennent trop nombreux, c’est finalement toute la population bactérienne qui prolifère moins bien.
Une seule mutation aux conséquences collectives
Cette étude met en évidence un mécanisme jusque-là peu exploré dans l’évolution des comportements sociaux bactériens. Les exemples connus de tricherie au cours d’une infection reposaient principalement sur des mutations affectant des gènes codant des protéines. Ici, quelques modifications d’un petit ARN régulateur suffisent à modifier simultanément un grand nombre de fonctions.
Les petits ARN régulateurs pourraient ainsi constituer des cibles particulièrement efficaces pour l’évolution : une seule mutation dans une molécule comme ArcZ peut modifier l'expression de nombreuses fonctions à la fois et faire émerger rapidement de nouvelles stratégies au sein d’une population.
Ces résultats montrent surtout que l’évolution d’une bactérie pathogène ne se joue pas uniquement entre la bactérie et son hôte. Elle se joue également entre les bactéries elles-mêmes, au sein de la population qui colonise la plante. Comprendre ces interactions sociales pourrait renouveler notre vision de la dynamique des infections et de l’évolution des microorganismes pathogènes.
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Référence de la publication :
Quentin Dubois¹, Typhaine Brual¹˒², Marcel Sprenger³, Véronique Utzinger¹, Romain Mercier⁴, Jérémy Cigna⁵, Agnès Rodrigue¹, Kai Papenfort³, Laetitia Attaiech⁶ et Erwan Gueguen¹, Host infection selects for sRNA variants that drive bacterial social cheating, Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 123 (46) e2621458123, https://doi.org/10.1073/pnas.2621458123 (2026).
Légende photo en-tête : Erwan Gueguen et Quentin Dubois au laboratoire Microbiologie, Adaptation et Pathogénie. © Eric Le Roux / Direction de la communication Lyon 1 Université
